Благовещенский собор построен по заповеди преподобного Серафима Саровского в конце святой Канавки в одну линию с колокольней и Троицким собором. Строительство началось весной 2012 года. Пространство нижнего храма в честь Успения Пресвятой Богородицы целиком покрыто мозаикой на площади 1220 кв. м., верхнего Благовещенского храма – на площади более 5000 кв. м. По всему внутреннему периметру собор украшают библейские сюжеты, композиции, посвященные истории Дивеевской обители, образы святых, а также различные орнаменты. 23 октября 2022 года состоялось освящение главного придела Благовещенского собора. Чин освящения совершил Патриарх Московский и всея Руси Кирилл.
